Рис. 1. Авторы обсуждаемой статьи изучали предпочтения мух-журчалок в трех регионах: двух в Индии и одном в Швеции. Во всех трех встречались перевязанная журчалка (Erpsyrphus balteatus) (A) и мухи-пчеловидки (род Eristalis; на фото B изображена обыкновенная пчеловидка (E. tenax). Оба эти вида обитают и в России. Фото Александра Просвирова (A) и Елены Устиновой (B)

Биологи из Индии и Швеции провели масштабное исследование предпочтений мух-журчалок к цветкам в трех географических регионах по совершенно новой методике. Проанализировав, какие конкретные цветки (не виды, а именно индивидуальные цветки) в природе посещались этими насекомыми, а какие — нет, ученые выявили признаки, привлекательные и непривлекательные для журчалок. На основе этих признаков они сделали искусственные «привлекательные» и «непривлекательные» приманки; они не слишком напоминали настоящие цветки, но журчалки всё равно посещали их. Ни в одном из регионов журчалки не использовали ровно один признак — их представление о том, как должен выглядеть подходящий цветок, всегда включало в себя многие компоненты; кроме того, в разных регионах наборы признаков различались.

Большинство цветковых растений для опыления используют животных (в основном — насекомых). Опылители посещают цветки, естественно, не для того, чтобы опылить их: они ищут там нужные им ресурсы (так называемые первичные аттрактанты), чаще всего нектар и пыльцу. Но как именно насекомые понимают, что данный объект — цветок, несущий в себе эти ресурсы? На это им указывают вторичные аттрактанты — различные сенсорные стимулы. Последние могут быть визуальными (окраска, форма), химическими (запах), термическими (некоторые цветки привлекают насекомых повышенной температурой). Этим список не ограничивается — в некоторых случаях важным оказывается даже движение цветка!

Большинство опылителей — генералисты, то есть посещают много видов растений, причем часто могут включать в свой рацион новые виды. Как же они определяют, какой цветок достоин посещения? И насколько эти правила универсальны, ведь многие виды опылителей имеют очень широкое географическое распространение?

Найти ответы на эти вопросы не так-то просто. Но международная группа биологов под руководством Карин Нордстрём (Karin Nordström) из Уппсальского университета (Швеция) и Шеннон Ульссон (Shannon Olsson) из Национального центра биологических наук (Бангалор, Индия) решила разобраться в этом вопросе, применив совершенно новый подход к изучению предпочтений опылителей.

Объектом их исследования стали мухи-журчалки. Эти насекомые привлекают всё больший интерес исследователей как ранее недооцененные «альтернативные опылители», способные заменить пчел и шмелей в случае сокращения их численности (см. Шмели-опылители берут качеством, а мухи — количеством, «Элементы», 01.12.2017).

Мухи-журчалки — опылители-генералисты, а некоторые из них имеют широкое географическое распространение, питаясь на цветах в разных регионах и экосистемах (рис. 1). В связи с этим возникает вопрос: существует ли географическая изменчивость в том, как журчалки воспринимают цветы?

Традиционно исследования предпочтений опылителей направлены на выявление либо наиболее привлекательных для них видов растений, либо привлекательных вариантов одного из признаков при прочих равных — например, показана врожденная склонность тех же журчалок к желтому цвету (см. K. Linau, E. J. Maier. Innate colour preferences of flower visitors).

В новом исследовании предложена совершенно иная методика (рис. 2). Уже начальный этап необычен: ученые собирали данные по посещаемости на уровне отдельных цветков, допуская, что разные представители одного вида растений могли оказаться в разных категориях по привлекательности. В зависимости от числа посещений цветки делили на привлекательные («горячие») и малопривлекательные («холодные») (рис. 3). Цветок считался «холодным», если он располагался ближе двух метров от «горячего», но при этом за всё время наблюдения (от 30 минут до трех часов) на него не села ни одна журчалка. Авторы рассматривали именно близко расположенные цветки, чтобы отсечь различия в посещаемости насекомыми из-за локальных условий.

Рис. 2. Схема новой методики исследования предпочтений опылителей, примененная в данном исследовании. Наблюдения в поле выявляют, какие цветы насекомые посещают, а какие — нет. У исследованных цветков измеряют всевозможные признаки. После этого с помощью статистического анализа выявляют, какие признаки ассоциированы с цветками, посещаемыми и не посещаемыми опылителями. На финальной стадии на основе выявленных признаков делают искусственные приманки, которые помещают в полевые условия и наблюдают за тем, как насекомые посещают их. Рисунок из дополнительных материалов к обсуждаемой статье

Новым в исследовании было и то, что его проводили в трех регионах, различающихся и по географическому положению, и по природной зоне (рис. 3): тропический лес в индийском Бангалоре, горы индийского же Северного Сиккима и лесотундра в шведской Уппсале. Наблюдения проводили только в 2015 году.

Рис. 3. A. Географическое расположение трех регионов, в которых проводили наблюдения за посещениями цветков журчалками. Время наблюдений совпадало с пиком численности насекомых. Здесь и далее регионы маркированы цветом: зеленый — Сикким (Индия), синий — Бангалор (Индия), красный — Уппсала (Швеция) B. Примеры «горячих» цветков, активно посещаемых журчалками из всех трех регионов (отмечены цветом обводки). C. Примеры «холодных» цветков, практически не посещаемых журчалками из всех трех регионов (отмечены цветом обводки). Изображение из обсуждаемой статьи в PNAS

Далее каждый из цветков был всесторонне изучен на предмет признаков, могущих влиять на выбор опылителя. Среди них были визуальные признаки — размер и форма (в частности, близость к кругу), яркость и спектр; химические — полный спектр выделяемых цветком летучих веществ, измеренный прямо в природе; и абиотические — влажность и локальная концентрация углекислого газа. Всего, как пишут авторы, у них оказалось более миллиона точек данных (имеются в виду, по-видимому, отдельные измерения каждого признака)

Ни один конкретный признак не показал строгой привязки к «горячим» или «холодным» цветкам. Так, например, некоторые желтые цветки (напомню, что этот цвет при прочих равных привлекателен для журчалок) оказались «холодными»! Поэтому следующей стадией исследования стало выявление признаков, статистически ассоциированных с «горячими» и «холодными» цветками. Важно отметить, что в ходе этого анализа не учитывали видовую принадлежность растений, а также ни один из признаков не считался априорно важнее других. Данный анализ проводили независимо для каждого из трех исследованных регионов. Учет родовой принадлежности журчалок не оказал влияния на наборы получаемых признаков, поэтому авторы объединили данные по всем мухам этого семейства. Существенную часть опылителей во всех трех регионах составляли перевязанная журчалка (Erpsyrphus balteatus) и представители рода пчеловидок (Eristalis) (рис 1).

Результаты анализа предпочтений приведены на рис. 4. Показательно, что во всех трех регионах «горячие» и «холодные» цветки определяются не каким-то одним признаком, а их большим набором — то есть выбор журчалок многокомпонентен: они используют набор разнородных источников информации для определения привлекательности цветков. Наборы признаков различались в разных регионах, что указывает на важность экологического контекста. При этом некоторые признаки в разных регионах имели противоположный эффект, что говорит о том, что результаты исследований предпочтений журчалок нужно с осторожностью переносить с одного региона в другой. А ведь этот вопрос перестает относиться только к фундаментальной науке: журчалок все чаще используют для опыления хозяйственно-важных культур.

Рис. 4. Моделирование «горячих» и «холодных» цветков в Сиккиме (A, B), Уппсале (C, D) и Бангалоре (E, F). Показаны признаки, ассоциированные с соответствующей группой цветков, при этом цветом выделены те, у которых эта ассоциация статистически значима. Цвет показывает, к какому из типов признаков он относится (см. легенду). Например, в Уппсале с «холодными» цветками оказались связаны 12 признаков, но у всех из них, кроме двух (влажность и выделение цветком цис-3-гексенилацетата), эта ассоциация вполне может быть результатом случайности. Рисунок из обсуждаемой статьи в PNAS

Из того, что ученым удалось выявить признаки, ассоциированные с привлекательными и непривлекательными цветками, еще не следует, что журчалки используют именно эти наборы сенсорных стимулов. Поэтому в 2016 году исследователи на основе этих признаков сконструировали приманки, которые представляли собой набор сенсорных стимулов, ассоциированных с «горячими» и «холодными» цветками в данном регионе. Как «холодные», так и «горячие» приманки не содержали пыльцы и сахаров, чтобы не вызвать у насекомых научения. «Горячие» и «холодные» приманки из каждого из трех регионов тестировали также в двух других регионах, чтобы понять, насколько они универсальны. В качестве отрицательного контроля использовали черные круги без запаха, а в качестве положительного — приманку с набором признаков, характеризующих вид растений, все исследованные цветки которого оказались «горячими» (например, в Уппсале это была лапчатка, в Сиккиме — лютик, а в Бангалоре — космея). Также учитывали посещаемость настоящих цветов, расположенных в пределах 90 см от приманки (ее располагали таким образом, чтобы такой цветок всегда был).

Несмотря на то что приманки не слишком напоминали реально существующих цветков, они успешно привлекали журчалок (рис. 5). Различия в посещаемости журчалками в разных вариантах опыта были статистически значимы. В Сиккиме и в Уппсале «горячие» приманки были также привлекательны для этих насекомых, как настоящие цветы. Отрицательные контроли, как и ожидалось, практически не посещались журчалками, хотя привлекали других насекомых (авторы не указывают, каких именно). Выявить какой-то простой общий паттерн (например, что «горячие» приманки всегда привлекательнее «холодных» или что приманки из своего региона привлекательнее чужих приманок) не удалось. Более того, приманки, сделанные на основе анализа предпочтений журчалок Уппсалы, привлекали насекомых везде, кроме самой Уппсалы. Однако «горячие» приманки из Сиккима оказались привлекательными во всех трех регионах, что заставляет предположить существование неких универсальных признаков, из которых можно вывести сирфидофильный (от лат. Syrphidae — журчалки) синдром опыления — набор признаков, которые могут быть поддержаны отбором на опыление журчалками (в настоящее время не все биологи опыления согласны с тем, что таковой существует).

Рис. 5. A. Искусственные приманки, сделанные на основе привлекательных и непривлекательных для журчалок признаков в каждом из регионов (регионы обозначены цветом рамки — см. рис. 2), «горячие» приманки — в верхнем ряду, «холодные» — в нижнем. vii — положительный контроль в Уппсале, имитирующий Potentilla fruticosa. viii — отрицательный контроль, применявшийся в каждом из трех регионов. B. Число посещений журчалками в трех регионах приманок и настоящих цветков (учитывали посещения цветка в пределах 90 см от приманки). Буквы над столбиками показывают статистическую значимость различий: столбики с общей буквой значимо не различаются. Рисунок из обсуждаемой статьи в PNAS

Посещаемость «холодных» приманок оказалась очень вариабельна как внутри, так и между регионами, из чего авторы делают вывод, что их методика менее успешна в предсказании непривлекательных признаков. Возможно, это связано с тем, что непосещение реальных цветков, использованных для начального сбора данных, было часто связано не с их непривлекательностью, а с какими-то неучтенными локальными условиями или, например, с обучением опылителей (они могли ранее выучить, что этот цветок дает мало нектара и пыльцы).

Данная работа интересна прежде всего новым методом исследования предпочтений опылителей, а не конкретными результатами — и в этом плане она удалась. Действительно, анализ большого набора данных позволяет более или менее эффективно предсказывать, какие наборы признаков привлекают насекомых.

Однако весомых биологических выводов пока мало. Во-первых, в целом высокая посещаемость приманок говорит о том, что журчалки не запоминают конкретные цветки, а их привлекают определенные признаки, которые будут привлекательны и в непривычных сочетаниях. Во-вторых, этих признаков всегда много — то есть опылители используют «мультимодальные указатели» (так это назвали авторы). В-третьих, наборы этих признаков в разных регионах оказались разными, что может указывать на существование географической изменчивости по этим предпочтениям, при том что журчалки во всех случаях были одних и тех же или по крайней мере близких видов (от себя замечу, что стоило бы повторить эти исследования и в другие годы — в опылении, тем более таком неспециализированном, велика изменчивость во времени). Возможно, впрочем, что географическая изменчивость связана не с различиями в предпочтениях, а разной степенью трудности выявления этих признаков. В горном Сиккиме журчалки составляют наиболее значимую группу опылителей, поэтому отбор на привлечение этих насекомых у местных растений наиболее сильный — и поэтому «горячие» приманки, составленные на основе посещений журчалками в этом регионе, оказались привлекательны не только в нем самом, но и в Уппсале и Бангалоре.

Если исследования с использованием новой методики продолжатся, мы сможем увидеть, насколько данный подход продуктивен.

Источник: elementy.ru